Cùng năm đó ông đã nhận được chức vụ quan trọng nhất của mình: ông được vua Friedrich Wilhelm IV bổ nhiệm làm Trưởng khoa nhân sự trong Bộ Chiến tranh Phổ.[7] Trên cương vị này, ông ủng hộ ý tưởng tái cấu trúc quân đội Phổ của Vương tử Nhiếp chính Wilhelm,[3] và ủng hộ Wilhelm bổ nhiệm Moltke làm Tổng tham mưu trưởng quân đội Phổ, giao cho Moltke nhiều quyền lực. Vào năm 1860, trong bối cảnh xung đột giữa Bộ trưởng Chiến tranh Albrecht von Roon, một người bảo thủ chủ trương canh tân, củng cố quân đội Phổ, và Quốc hội với xu hướng tự do, Manteuffel đã thể hiện thái độ không khoan nhượng của ông đối với Quốc hội trong thư từ giữa ông và Roon, và thái độ cực đoan của ông đã gây khó khăn cho Roon vốn kiên nhẫn hơn.[7] Trong lễ đăng quang của mình năm 1861, Wilhelm I đã thăng Manteuffel lên cấp Trung tướng[1]. Ngay từ trước khi Bismarck lên cầm quyền, Manteuffel đã dàn xếp việc chuyển giao quyền kiểm soát Khoa dân sự từ Bộ Chiến tranh sang đại bản doanh của Đức vua, và khi đó cơ quan này sẽ có tên gọi là Nội các Quân sự Phổ.[7]

Điều này đã trở thành hiện thực vào ngày 18 tháng 1 năm 1861, khi tân vương Wilhelm I ban bố một chỉ thị theo đó các mệnh lệnh quân đội quyết định các chi tiết nhân sự, phục vụ và các vấn đề chỉ huy không phải thông qua Bộ Chiến tranh. Giờ đây, trên thực tế, Bộ trưởng Nội các Quân sự chỉ hoàn toàn chịu trách nhiệm với Quốc vương trong việc bổ nhiệm sĩ quan ở mọi cấp bậc. Việc thiết lập một Nội các Quân sự riêng rẽ có một có tác hại lớn: nó làm lu mờ việc đưa ra quyết định. Moltke, với chức vụ Tổng tham mưu trưởng, làm việc trong nhiệm sở ở đường 66 Behrenstrasse, còn Bộ trưởng Chiến tranh Albrecht von Roon và những người kế nhiệm ông làm việc trên đường Leipziger Strasse. Trong khi đó, Manteuffel hoạt động trong một phòng ngoài của Vương cung và với vai trò là sĩ quan phụ tá ông thường xuyên nhìn thấy nhà vua trong thời gian thực thi nhiệm vụ. Ở một quốc gia bán chuyên chế như Phổ, yếu tố thân cận quan trọng hơn mọi thứ, và sự gần gũi giữa Nội các Chiến tranh với nhà vua đã tạo cho cơ quan này ngày càng trở nên quyền uy, đỉnh điểm là vào năm 1883 khi Đức hoàng loại bỏ cơ quan này ra khỏi Bộ Chiến tranh. Quá trình do Manteuffel đã khởi đầu đã dẫn đến sự hỗn loạn trong bộ máy chỉ huy quân đội Phổ về sau, và sự tập trung và hữu hiệu của quân đội mà Roon và Moltke đạt được trong các năm 1866 và 1870 sẽ không còn lặp lại. Như vậy, Manteuffel là người đã thiết lập một hệ thống tam đầu chế của các tướng lĩnh cấp cao định hướng quân đội Phổ cho tới năm 1918. Bất chấp những rắc rối như sự bất đồng của Manteuffel với Roon trong cuộc xung đột giữa Roon với quốc hội, Manteuffel vẫn là người trợ giúp quan trọng của Roon. Ngoài ra, cả Moltke và Bismarck về sau này đều cần sự ủng hộ và hỗ trợ của Manteuffel. Manteuffel và ba người kia luôn có chung chí hướng với nhau, chỉ bất đầu về cách thức thực hiện mục tiêu của mình.[7][9]

Ngày 18 tháng 1 năm 1861, 36 trung đoàn bộ binh mới được thành lập theo cải cách của Roon, đã trình diện cờ hiệu của mình ở mộ Friedrich Đại đế mà không có sự đồng ý của quốc hội. Thủ tướng Phổ Rudolf von Auerswald yêu cầu Manteuffel ngăn chặn hành động này cùng với nhà vua, song Manteuffel giận dữ vì "Thánh thượng đã ra lệnh cho tôi tổ chức lễ duyệt binh", chứ ông không có lỳ gì phải tuân theo "một số người ngồi trong một tòa nhà ở Dönhoff-platz, những người tự xưng là Nghị viện và những người có thể không đồng tình với nghi lễ này". Sự bảo thủ của Manteuffel đã chọc giận một đại biểu trẻ của phe tự do là Karl Twesten. Tháng 4 năm 1861, Twesten xuất bản nặc danh một cuốn sách nhỏ 88 trang, trong đó ông này công kích cá nhân Manteuffel như một tướng lĩnh nguy hiểm về chính trị, và từ lâu đã không tiếp xúc với quân đội vốn không tin tưởng vào ông: "Liệu chúng ta có phải chịu một trận Solferino trước khi loại bỏ kẻ xấu này khỏi một chức vụ xấu ?" Manteuffel đề nghị cho biết tên của tác giả cuốn sách này và Twesten đã tự khai tên mình, do đó Manteuffel thách Twesten đấu súng vào ngày 27 tháng 5 năm 1861. Twesden bắn trượt và Manteuffel tuyên bố sẽ rút lui nếu Twesten rút lại những lời đả kích của mình. Twesten từ chối và Manteuffel đã bắn nát cánh tay phải của Twesten. Vụ đấu súng đã khiến cho hai người trở nên nổi tiếng trong cả nước, và làm cho vua Wilhelm I vô cùng thất vọng. Do đấu súng là bất hợp pháp, điều này đã đủ để nhà vua sa thải Manteuffel. Nhưng rồi, nhờ ảnh hưởng cá nhân của ông với quân vương,[7][10] vị tướng chỉ bị cầm tù một thời gian ngắn và không bị mất chức.[1]

Mặc dù từng đối xử với nhà chính trị Bismarck như "thầy dạy trẻ" (trích Bismarck năm 1857) và thái độ của ông với Roon, bạn thân của Bismarck vào năm 1860 nói lên một sự thật rằng ông đã là một tướng lĩnh và không chịu sự kiểm soát của Bismarck, Manteuffel ủng hộ Bismarck trở thành Thủ tướng vào năm 1862. Cũng như Roon, ông biết rằng không người nào có thể giúp ích cho quân đội như Bismarck.[7] Từ năm 1862, mối quan hệ cá nhân giữa Roon và Manteuffel đã xấu đi, do vị Bộ trưởng Nội các Quân sự không chịu thừa nhận mình là người dưới quyền của Roon và có thói quen ra quyết định dưới danh nghĩa đức vua mà không tham vấn Roon.[11] Có thể thấy ngay từ đầu, Manteuffel có chủ ý giảm bớt quyền lực của Bộ trưởng Chiến tranh, do đó mâu thuẫn với Roon là điều hiển nhiên.[12] Manteuffel cũng đóng một vai trò quan trọng trong việc thành lập liên minh tạm thời giữa Phổ và Áo chống lại Đan Mạch. Đầu năm 1864, khi tình hình cho thấy là người Áo thiếu nhiệt huyết đối với cuộc chiến, Manteuffel đã được cử đến Viên để khích lệ triều đình Áo chiến đấu hăng hái hơn. Việc lựa chọn Manteuffel bắt nguồn từ tư tưởng thân Áo của ông, mặc dù cũng có mạo hiểm: trên thực tế, về những bất đồng giữa Áo và Phổ, ông có suy nghĩ riêng rằng một khi thắng cuộc Chiến tranh Schleswig lần thứ hai, Áo không chỉ phối hợp với Phổ mà còn cho phép Phổ quyền kiểm soát vùng Schleswig-Holstein chiếm được từ tay Đan Mạch nếu Phổ đồng ý giúp Áo lấy lại Lombardy trong "cuộc chiến tiếp theo. May mắn là Manteuffel đã được chỉ thị không tranh cãi về vấn đề miền Bắc Ý. Sứ mệnh của ông đã thành công lớn: các lực lượng Đồng minh quyết tâm phải đánh chiếm Jutland từ tay Đan Mạch.[1][13][14] Sau khi tham gia trận Mysunde, Manteuffel đã tham gia các cuộc giao chiến và hành quân dẫn tới việc Jutland thất thủ về tay liên quân.[15]

Mặc dù Bismarck vẫn giữ mối quan hệ tốt đẹp với Manteuffel cho đến mùa xuân năm 1865, tình hình đã chia rẽ do từ năm 1865, Manteuffel bắt đầu tính kế ngăn ngừa nhà vua thực hiện bất kỳ một sự thỏa hiệp nào với quốc hội.[16] Khi quốc hội tìm cách giảng hòa và lập một kế hoạch được Bismarck và mọi đình thần Phổ ủng hộ, Manteuffel đã làm tiêu tan khả năng chấm dứt khủng hoảng hiến pháp Phổ, ông gửi thư cho Quốc vương: "Ai trị vì và quyết định ở Phổ, Đức vua hay quần thần ? … Quần thần của Bệ hạ đều trung thành và tận tụy nhưng giờ đây họ chỉ sống trong bầu không khí của Nghị viện. Nếu thần có thể bày tỏ ý kiến, thì theo tôi, Bệ hạ đừng mở một hội đồng nào nhưng hãy gửi thư cho Thủ tướng Bismarck và nói `Trẫm đã đọc đề xuất rồi, trẫm đã quyết định rằng chính phủ sẽ không tán đồng với nó’.[12][17] Nghe lời ông, quân vương không chịu thỏa hiệp.[18] Trong một lá thư ngày 28 tháng 5, ông khuyên nhà vua rằng nếu một cuộc chiến nổ ra và Phổ giành được đất đai, thì quân vương phải tuyên bố hiến pháp là không phù hợp với một nước Phổ lớn mạnh và tái lập nền quân chủ chuyên chế của nhà Hohenzollern. Mặc dù Bismarck và Roon không ưa gì quốc hội, họ biết rằng một cuộc đảo chính quân sự bảo hoàng sẽ cướp đi sự nghiệp của họ; hơn nữa nó có thể gây nên một cuộc cách mạng và lấy đi cái đầu của họ. Sau khi nhà vua tổ chức Hội đồng Vương quốc vào ngày 29 tháng 5 mà không tham vấn Bismarck, Thủ tướng nhận thấy cần phải loại trừ Manteuffel và những người bảo thủ cực đoan.[13][16][17][19]